Las direcciones colaboran , en el ámbito de las respectivas competencias , con el Presidente el Secretario y el Vicesecretario generales para el desarrollo de las actividades institucionales del Estado.

Las Direcciones ejecutan las directrices de los Órganos de Gobierno y ejercen sus funciones de conformidad con las leyes, reglamentos y disposiciones de carácter general y particular

En el desempeño de las actividades administrativas y en la producción y suministro de bienes y servicios, las Direcciones garantizan la eficacia y la eficiencia persiguiendo los objetivos asignados.

Las Direcciones que componen la Gobernación son las siguientes:

Dirección de Infraestructuras y Servicios 

Dirección de Telecomunicaciones y Sistemas de Información 

Dirección de Economía

Dirección de Servicios de Seguridad y Protección Civil 

Dirección de Salud e Higiene

Dirección de Museos y Patrimonio Cultural

Dirección de Villas Pontificias