Las direcciones colaboran , en el ámbito de las respectivas competencias , con el Presidente el Secretario y el Vicesecretario generales para el desarrollo de las actividades institucionales del Estado.
Las Direcciones ejecutan las directrices de los Órganos de Gobierno y ejercen sus funciones de conformidad con las leyes, reglamentos y disposiciones de carácter general y particular
En el desempeño de las actividades administrativas y en la producción y suministro de bienes y servicios, las Direcciones garantizan la eficacia y la eficiencia persiguiendo los objetivos asignados.
Las Direcciones que componen la Gobernación son las siguientes:
DIRECCIÓN DE INFRAESTRUCTURAS Y SERVICIOS
DIRECCIÓN DE TELECOMUNICACIONES Y SISTEMAS DE INFORMACIÓN
DIRECCIÓN DE ECONOMÍA
DIRECCIÓN DE SERVICIOS DE SEGURIDAD Y PROTECCIÓN CIVIL
DIRECCIÓN DE SALUD E HIGIENE
DIRECCIÓN DE MUSEOS Y PATRIMONIO CULTURAL
DIRECCIÓN DE VILLAS PONTIFICIAS
Obispo de Roma, Vicario de Jesucristo; Sucesor del Príncipe de los Apóstoles, Sumo Pontífice de la Iglesia Universal, Patriarca de Occidente, Primado de Italia, Arzobispo y Metropolitano de la Provincia Romana, Soberano del Estado de la Ciudad del Vaticano, Siervo de los Siervos de Dios
Su Eminencia Card. Fernando Vérgez Alzaga, Presidente
Su Eminencia Card. Kevin J. Farrell
Su Eminencia Card. Robert Francis Prevost
Su Eminencia Card. Claudio Gugerotti
Su Eminencia Card. Arthur Roche
Su Eminencia Card. Leonardo Sandri
Su Eminencia Card. Mauro Gambetti
Sr. Mirabelli Prof. Cesare, Consejero General
Sr. Buonomo Prof. Vincenzo, Consejero General
Sr. Antonio Prof. Avv. Rizzi
Hna. Alessandra Smerilli, F.M.A.Su Eminencia el Cardenal Fernando Vérgez Alzaga
Reverendísima Sor Raffaella Petrini, F.S.E.
Coordinador: Mons. Terence HOGAN
Director: vacante
Vice-Director de la Contaduría del Estado: Dr. Enrico BARTELUCCI
Director: Dr. Ing. Gianluca GAUZZI BROCCOLETTI
Vicedirector: Dr. Davide GIULIETTI
Director: Prof. Andrea ARCANGELI
Vicedirector: Dr. Luigi CARBONE
Director Administrativo: Hno. Binish Mulackal, O.H.
Directora: Dra. Barbara JATTA
Vicedirector Administrativo y de Gestión: Dr. Alberto ALBANESI
Vicedirector Artístico-Científico Dr. Giandomenico SPINOLA
Director: Ing. Antonio Farina
Vicedirector ad interim Sector Servicios Sr. Massimo TOSCHI
Vicedirector ad interim Sector Infraestructuras: Ing. Silvio SCREPANTI
Director: Dr. Ing. Antonino INTERSIMONE
Vicedirector: Dr. Ing. Luigi SALIMBENI
Director: Dr. Andrea TAMBURELLI
Director: Fratel Guy J. CONSOLMAGNO, S.J.
Vicedirector per Castel Gandolfo: Padre Gabriele GIONTI, S.J.
Vicedirector per Tucson: Padre Pavel GABRO, S.J.
Abogado Giuseppe PUGLISI-ALIBRANDI