Las direcciones colaboran , en el ámbito de las respectivas competencias , con el Presidente el Secretario y el Vicesecretario generales para el desarrollo de las actividades institucionales del Estado.

Las Direcciones ejecutan las directrices de los Órganos de Gobierno y ejercen sus funciones de conformidad con las leyes, reglamentos y disposiciones de carácter general y particular

En el desempeño de las actividades administrativas y en la producción y suministro de bienes y servicios, las Direcciones garantizan la eficacia y la eficiencia persiguiendo los objetivos asignados.

Las Direcciones que componen la Gobernación son las siguientes:

DIRECCIÓN DE INFRAESTRUCTURAS Y SERVICIOS 

DIRECCIÓN DE TELECOMUNICACIONES Y SISTEMAS DE INFORMACIÓN 

DIRECCIÓN DE ECONOMÍA

DIRECCIÓN DE SERVICIOS DE SEGURIDAD Y PROTECCIÓN CIVIL 

DIRECCIÓN DE SALUD E HIGIENE

DIRECCIÓN DE MUSEOS Y PATRIMONIO CULTURAL

DIRECCIÓN DE VILLAS PONTIFICIAS